Visually-evoked dynamics in turtle dorsal cortex examined using large-scale, chronic electrocorticogram recordings

Abstract

Early anatomical, electrophysiological and voltage-sensitive dye imaging studies of the cerebral cortex of slider turtles indicate that the dorsal regions of the three-layered cortex are involved in the processing of visual information. Some of these studies revealed that relatively unspecific visual stimulation evokes oscillations in the local field potential with complex spatio-temporal gradients. Anatomical and physiological studies further suggest that cortical neurons possess extensive receptive fields in the absence of a clear retinotopic map of visual space in dorsal cortex. Therefore, it is still not clear whether and if so, how, spatio-temporal activity patterns correlate with specific features of visual stimulus space.Here, visually-evoked responses were recorded from awake red-eared sliders (Trachemys scripta elegans) using chronically implanted, high-density surface electrode grids covering large areas of dorsal cortex. Stimuli were delivered using a projection system and a semi-spherical screen, enabling the stimulation of extensive parts of visual space. The stimulus set consisted of complex natural visual stimuli (scenes and videos) that differed in global features such as frequency content, spatial and/or temporal structure.Evoked activity was consistently located in the same region of dorsal cortex and contained evoked, coherent oscillations in the 15-35Hz range forming a rostrocaudal phase gradient, confirming and extending earlier results. Furthermore, natural stimuli (static and dynamic) evoked significantly stronger and more coherent oscillations than stimuli with reduced spatial or temporal integrity. Responses to stimulation with natural movies contained additional high-frequency components (up to 45Hz). These results indicate that cortical dynamics are influenced by spatio-temporal features of visual stimuli. Using multilinear regression it was possible to explain approximately 32% of the variance in the recorded oscillatory power using a set of global stimulus features based on the intensity histogram, the distribution of local contrast elements and spatial frequency composition. These features may therefore be considered to be relevant for the processing of natural scenes in turtle dorsal cortex.The increased cortical responses to natural vs. matched control stimulation and the absence of retinotopy suggest a similarity of turtle dorsal cortex to non-retinotopic extrastriate cortex in the mammalian object recognition pathway. Frühe anatomische, elektrophysiologische und bildgebende Untersuchungen des zerebralen Kortex von Sumpfschildkröten zeigten, dass die dorsalen Regionen des dreischichtigen Kortex an der Verarbeitung visueller Informationen beteiligt sind. Einige der Studien beschrieben außerdem, dass relativ unspezifische visuelle Stimulation Oszillationen mit komplexen räumlichen und zeitlichen Gradienten in den lokalen Feldpotenzialen evoziert. Anatomische und physiologische Studien deuten weiterhin darauf hin, dass kortikale Neurone ausgedehnte rezeptive Felder aufweisen, ohne dass es eine klare retinotope Abbildung des Gesichtsfeldes im Kortex gäbe. Daher ist noch immer unklar, ob und wie räumliche und zeitliche Aktivitätsmuster mit spezifischen Eigenschaften der visuellen Stimulation korrelieren.In der vorliegenden Studie wurden mittels großflächiger, chronisch implantierter Oberflächenelektrodengitter visuell evozierte Potenziale vom Dorsalkortex wacher Rotwangen-Schmuckschildkröten (Trachemys scripta elegans) abgeleitet. Die visuelle Stimulation erfolgte über ein Projektionssystem mit einer halbkugelförmigen Leinwand, die die Stimulation großer Teile des Gesichtsfeldes erlaubte. Das Stimulusrepertoire umfasste komplexe, natürliche Reize (Bilder und Videos), die sich in globalen Charakteristiken wie Frequenzzusammensetzung sowie räumlicher und zeitlicher Struktur unterschieden. Die evozierte Aktivität war konsistent in derselben Region des Dorsalkortex lokalisiert und beinhaltete evozierte, kohärente Oszillationen zwischen 15 und 35Hz, die einen rostrokaudalen Phasengradienten formten. Diese Beobachtungen bestätigten und erweiterten die Ergebnisse früherer Untersuchungen. Zusätzlich evozierten natürliche Stimuli (Bilder und Videos) signifikant stärkere und kohärentere Oszillationen als Stimuli mit reduzierter räumlicher und zeitlicher Struktur. Aktivität, die durch natürliche Videos evoziert wurde, enthielt weiterhin Oszillationen höherer Frequenzen (bis 45Hz). Die kortikale Dynamik scheint folglich durch räumliche und zeitliche Charakteristika visueller Stimuli beeinflusst zu werden. Mittels multilinearer Regression war es möglich 32% der Varianz in der aufgezeichneten oszillatorischen Leistung durch globale Stimuluscharakteristika, basierend auf dem Intensitätshistogramm, der Verteilung lokaler Kontrastelemente und der räumlichern Frequenzzusammensetzung zu erklären. Daher ist anzunehmen, dass diese Charakteristika für die Verarbeitung natürlicher visueller Reize im Dorsalkortex der Schildkröte relevant sind.Die erhöhte kortikale Aktivität nach natürlicher Stimulation gegenüber Kontrollstimuli sowie die Abwesenheit von Retinotopie legen eine Ähnlichkeit des Dorsalkortex der Schildkröte mit nicht-retinotopen, extrastriären Arealen des Objekterkennungssystems der Säugetiere nahe.