The role of Jasmonic Acid (JA) and Abscisic Acid (ABA) in salt resistance of maize (Zea mays L.)

Abstract

Salt stress is a major constraint to crop production. The expansion of young growing leaves isarrested by osmotic problems faced by roots in the first phase of salt stress. The leaf growth ofsalt-sensitive maize genotype Pioneer 3906 has been shown to be limited due to reducedplasmalemma H+-ATPase proton pumping into the leaf apoplast. This leads to a loweracidification of the cell wall, which according to the acid growth theory decreases the cellwallextensibility and cell elongation. However cell-wall acidification of a newly developedmaize hybrid SR 03 does not change and therefore accounts for its resistance during the firstphase of salt stress. It has been proposed in some studies that the events that limit leaf growthfollowing osmotic stress are controlled by root-sourced signals. Inhibition of leaf growth bysalt stress is a complex mechanism and may involve multiple signals. So it was assumed thatthe salt resistance of SR 03 may involve a signal distinct from that of salt-sensitive ones ordiffers in pathway of a common signal. The hormonal signal abscisic acid (ABA) accumulatesin plant tissues under salt stress and the maize genotypes differing in salt resistance haveshown variations in ABA synthesis. In addition there are also some indications that the stresshormone jasmonic acid (JA) also takes part in osmotic stress signaling.The aims of the current study were to test the hypotheses that I) salt stress stimulates thesynthesis of JA in the root and shoot tissues of maize genotypes II) leaf growth andacidification of the leaf apoplast in maize genotypes during the first phase of salt stress arecontrolled by long-distance signaling of JA and/or ABA; III) differential acidification of theleaf apoplast in maize genotypes in response to salt stress is caused by differential expressionof plasmalemma H+-ATPase isoforms; IV) variation of maize genotypes in salt resistanceduring the first phase of salt stress depends on the type of hormone signal and/or thesensitivity to these signals.The results obtained in this study support the following conclusions:1. Increased concentrations of JA in root tissues of only salt-sensitive Acoss 8023showed that JA signaling is different in maize genotypes of variable sensitivity duringthe first phase of salt stress. JA improved Na+ exclusion at the root surface.2. The expansion of young leaves was significantly reduced during the first phase of saltstress and the reduction was more pronounced in salt-sensitive Pioneer 3906 ascompared to the salt-resistant SR 03. A similar pattern of leaf growth inhibition byexogenous ABA in both maize genotypes supports the hypothesis that leaf growthduring the first phase of salt stress is controlled by ABA. In comparison to saltsensitivePioneer 3906, leaf expansion of salt-resistant SR 03 was less sensitive toABA-induced inhibition and is responsible for the resistance of SR 03 during the firstphase of salt stress.3. The decrease in cell-wall acidification due to lower plasmalemma H+-ATPase protonpumping during the first phase of salt stress is a major cause of reduction in leafexpansion of salt-sensitive Pioneer 3906. The results reported in this study provideevidence that the partial inhibition of plasmalemma H+-ATPase proton pumping inleaves of Pioneer 3906 under salt stress involves ABA signaling, which downregulatesthe transcription of MHA3. The data support the conclusion that MHA3 is anefficient isoform of H+-ATPase with higher H+/ATP coupling ratio. Unchanged levelsof enzyme concentration in the membranes of the ABA and salt-treated plants showthat the ABA-induced down regulation of MHA3 is compensated with the upregulationof an unknown inefficient isoform.4. In contrast, H+-ATPase proton pumping and cell-wall acidification remainedunaffected in leaves of salt-resistant SR 03 during the first phase of salt stress. Adifferential response of MHA3 transcription to ABA reduced the sensitivity of SR 03to ABA-induced inhibition of leaf growth and therefore contributed to the saltresistance of SR 03. Salzstress zählt zu den Umweltfaktoren, welche die landwirtschaftliche Produktion weltweitlimitieren. In der ersten Phase des Salzstresses nimmt die Pflanzenwurzel osmotischeProbleme im Boden wahr, in dessen Folge es zu einer Einschränkung des Wachstumshauptsächlich der jungen, noch nicht vollständig ausgewachsenen Blätter kommt. So zeigteder salzempfindliche Maisgenotyp Pioneer 3906 ein vermindertes Blattwachstum, welchesauf eine reduzierte Pumpaktivität der Plasmalemma-H+-ATPase und einer damiteinhergehenden verminderten Ansäuerung des Blattapoplasten zurückzuführen ist. Ausgehendvon der Säurewachstumstheorie ist diese ausbleibende Ansäuerung der Zellwandverantwortlich für eine verminderte Zellwandextensibilität und Zellstreckung. Im Gegensatzdazu konnte der neu entwickelte Maishybrid SR 03 die Zellwandansäuerung während derersten Phase des Salzstresses aufrechterhalten, was sich in einem verbesserten Blattwachstumzeigte. Dieses scheint daher eine Möglichkeit zur Ausbildung von Salzresistenz zu sein.In einigen Studien wurde bereits postuliert, dass wurzelbürtige Signale ein wichtigerVermittler zwischen der Wahrnehmung des osmotischen Stresses und der dadurchvermittelten Hemmung des Blattwachstums darstellen. Für Salzstress ist bekannt, dass dieWachstumshemmung des Sprosses ein komplexer Mechanismus ist, in welchen vieleverschiedene Signale involviert sind. Es wird vermutet, dass die bei SR 03 zu beobachtendeSalzresistenz einen Signalweg beinhaltet, welcher sich von dem des salzempfindlichenPioneer 3906 unterscheidet oder aber auf Veränderungen innerhalb der Signalweiterleitungzurückzuführen ist.Unter abiotischen Stressbedingungen wie Trockenheit oder Salinität spielt in diesemZusammenhang besonders das Phytohormon Abscisinsäure (ABA) eine wesentliche Rolle.Unter Salzstress beispielsweise unterscheiden sich verschiedene Maisgenotypen inAbhängigkeit von ihrem Resistenzeigenschaften in der Stärke der ABA-Synthese und letztlichder ABA-Akkumulation im Pflanzengewebe. Neben der Abscisinsäure gibt es aber auchHinweise, dass auch das Stresshormon Jasmonsäure (JA) eine wichtige Rolle in derSignalweiterleitung bei osmotischem Stress spielt.Vor diesem Hintergrund war das Ziel dieser Arbeit, für verschieden resistente Maisgenotypenzu überprüfen, ob in der ersten Phase von Salzstress:1. die Synthese von JA in Wurzel- und Sprossgewebe stimuliert wird,2. das Blattwachstum und die apoplastische Ansäuerung über Langstreckensignalemittels JA und/oder ABA vermittelt werden,3. Unterschiede in der Ansäuerung des Blattapoplasten auf eine veränderte Expressionunterschiedlicher Isoformen der Plasmalemma-H+-ATPase zurückzuführen sind,4. Unterschiede in der Salzresistenz von der Art des Signals und der Sensitivitätgegenüber diesem Signal abhängen.Abschließend lassen sich die aus dieser Arbeit erhaltenen Ergebnisse wie folgtzusammenfassen:1. Eine erhöhte Konzentration an JA im Wurzelgewebe konnte nur für densalzempfindlichen Maisgenotypen Across 8023 festgestellt werden. Hieraus kannabgeleitet werden, dass der JA-Signalweg unterschiedlich in den verschiedenresistenten Maisgenotypen in der ersten Phase von Salzstress abläuft. DurchJasmonsäure kam es zwar zu einer verbesserten Natriumexklusion an derWurzeloberfläche.2. Das Wachstum der jungen Blätter aller Maisgenotypen war signifikant vermindert inder ersten Phase des Salzstresses. Dabei war das Sprosswachstum dessalzempfindlichen Pioneer 3906 deutlich stärker beeinträchtigt als das desresistenteren SR 03. Durch die exogene Behandlung der beiden Maisgenotypen mitABA konnte eine ähnliche Wachstumshemmung induziert werden. Dieses unterstütztdie Hypothese, dass das Blattwachstum in der ersten Phase des Salzstresses durchABA kontrolliert wird. Im Gegensatz zu Pioneer 3906 reagierte SR 03 auch hierdeutlich weniger empfindlich mit einer Wachstumshemmung auf die ABABehandlung,so dass auf eine Beteiligung von ABA an der Ausbildung vonSalzresistenz geschlossen werden kann.3. Die Abnahme der Zellwandansäuerung bedingt durch eine verminderte Pumpaktivitätder Plasmalemma-H+-ATPase ist einer der Hauptursachen für das gehemmteBlattwachstum bei Pioneer 3906 in der ersten Phase des Salzstresses. Die gezeigtenErgebnisse lassen darauf schließen, dass eine teilweise Hemmung der Pumpaktivitätder Plasmalemma-H+-ATPase in den Blättern von Pioneer 3906 auf eine Beteiligungvon ABA zurückzuführen ist. So führte die Applikation von ABA aufTranskriptionsebene zu einer Runterregulation der Isoform MHA3. Die vorliegendenErgebnisse erlauben den Schluss, dass innerhalb der Familie der Plasmalemma H+-ATPasen bei Mais MHA3 eine effiziente Isoform darstellt, welche sich durch eineerhöhte H+/ATP-Kopplungseffizienz auszeichnet. Die unveränderteEnzymkonzentration in der Plasmamembran der mit ABA und Salz behandeltenPflanzen zeigt, dass die ABA-induzierte Runterregulation von MHA3 in Pioneer 3906durch die Hochregulation einer unbekannten, ineffizienten Isoform kompensiertwerden muss.4. Im salzresistenteren SR 03 blieben in der ersten Phase des Salzstresses diePumpaktivität der Plasmalemma-H+-ATPase sowie die Ansäuerung desBlattapoplasten unbeeinflusst. Durch die Behandlung mit ABA kam es aufTranskriptionsebene zu einer Hochregulation von MHA3. Hierdurch wurde bei SR 03die Sensitivität gegenüber der ABA-induzierbaren Wachstumshemmung vermindert,welches zu einer verbesserten Salzresistenz beitrug.