The role of genome structure variation in the evolution and adaptation of life cycle traits in Brassica species

Abstract

Adaptation breeding is one of the key factors of minimizing possible negative impacts of climate change on plant production. Modern breeding approaches use genetic information to optimize the outcome of respective breeding programs. However, many crops are polyploid and therefore have complex and highly redundant genomes. The high degree of redundancy also increases the likelihood of structural genome variation. Moreover, duplicated genes may over time undergo sub-or neofunctionalisation, which complicates knowledge transfer from model systems and requires thoughtful approaches to dissect the underlying genetic regulation for adaptation traits. Brassica napus is the polyploid crop with the closest relationship to the model plant Arabidopsis thaliana and has a well-known evolutionary ancestry. In the presented works, B. napus was used as a model to study the influence of genomic redundancy, structural genome variation and subfunctionalisation on adaptation traits like flowering time and drought stress response. It could be shown that structural genome variation was extremely abundant in flowering time genes in B. napus, but also within its progenitor species B. rapa and B. oleracea. Some genomic exchange events obviously played an important role in formation of a subspecies, demonstrating the high adaptive value of structural variants. Moreover, it was found that important flowering time regulators underwent strong subfunctionalisation linked to either promoter variation or protein structure variation, indicating not all copies have the same adaptive value for breeding. When studying gene expression networks together with small RNA expression networks in reaction to drought stress at flowering, it was found that subfunctionalisation obviously also affects small RNA regulation patterns, adding a further dimension to the complexity of polyploid genomes. Obviously, different miRNA variants are upregulated under stress than under control conditions, indicating subfunctionalisation of small RNA expression assists in the fine-tuning of abiotic stress response in newly formed polyploids. In summary, it was found that understanding subfunctionalisation is key to judge the possible outcomes of both classical sequence variants and structural variants. In that respect, the variation of regulatory elements like promoters and small RNAs should attain more attention. Die Züchtung angepasster Sorten ist ein Schlüsselfaktor, um mögliche negative Einflüsse des Klimawandels auf die Pflanzenproduktion zu minimieren. Moderne Züchtungsmethoden nutzen genetische Informationen, um das Ergebnis entsprechender Züchtungsprogramme zu optimieren. Viele Kulturpflanzenarten sind jedoch polyploid und besitzen daher komplexe und hochgradig redundante Genome. Der hohe Grad an Redundanz erhöht auch die Wahrscheinlichkeit struktureller Genomvariation. Zudem können duplizierte Gene über längere Zeiträume eine Sub-oder Neofunktionalisierung durchlaufen, was den Wissenstransfer aus Modellsystemen erschwert und gut durchdachte Forschungsansätze zur Aufklärung genetischer Regulation von Anpassungsmerkmalen erfordert. Brassica napus ist die polyploide Kulturpflanze, die am nächsten mit der Modellpflanze Arabidopsis thaliana verwandt ist, gleichzeitig weist sie eine gut bekannte Evolutionsgeschichte auf. In den hier vorgestellten Arbeiten wurde B. napus als Modellsystem genutzt, um den Einfluss von genomischer Redundanz, struktureller Genomvariation und Subfunktionalisierung auf Anpassungsmerkmale wie Blühzeit und Trockenstressreaktion zu untersuchen. Es konnte gezeigt werden, dass strukturelle Genomvariation in Blühzeitgenen von B. napus extrem häufig ist, und auch in den Vorläuferarten B. rapa und B. oleracea häufig vorkommt. Einige der genomsichen Austauschereignisse spielten offensichtliche eine wichtige Rolle bei der Entstehung einer Unterart, was den adaptiven Wert struktureller Genomvariation unterstreicht. Darüber hinaus wurde in wichtigen Blühzeitgenen eine starke Subfunktionalisierung beobachtet, die entweder mit Promotorvariation oder Variation der Proteinstruktur einherging, was darauf hinweist, dass nicht alle Genkopien den gleichen adaptiven Wert besitzen. Durch die gemeinsame Untersuchung von Genexpressionsnetzwerken mit der Expression kleiner RNAs bei Trockenstress während der Blüte wurde deutlich, dass Subfunktionalisierung auch die Regulationsmuster von kleinen RNAs betrifft, was der Komplexität polyploider Genome eine weitere Dimension hinzufügt. Offensichtlich werden unter Stress andere miRNAs hochreguliert als unter Kontrollbedingungen, was darauf hinweist, dass die Subfunktionalisierung kleiner RNAs in neu gebildeten Polyploiden dazu beiträgt, die Stressantwort anzupassen. Insgesamt wurde festgestellt, dass das Verständnis der Subfunktionalisierung der Schlüssel ist, um den erwarteten Effekt sowohl von klassischer Sequenzvariation als auch von struktureller Genomvariation beurteilen zu können. In diesem Zusammenhang sollte die Variation regulatorischer Elemente wie Promotoren und kleiner RNAs mehr Aufmerksamkeit erfahren.